一艘巨大的外星無人探測器向地球航來，其發出的奇特電波信號導致海水沸騰、干擾星艦并造成嚴重破壞。詹姆斯·柯克中將與船員在復活斯波克上校后，駕駛改裝的克林貢猛禽艦“賞金號”從瓦肯星返航，但他們因盜竊并毀壞聯邦星艦進取號而面臨軍事法庭指控。斯波克發現探測器試圖與已滅絕的座頭鯨建立聯系，柯克遂下令利用太陽引力彈射穿越時空至1986年美國舊金山。船員將星艦藏于金門公園，隨后展開尋找座頭鯨、適合運輸的容器及能源補給的任務。柯克與斯波克在鯨類專家吉莉安·泰勒博士協助下，成功營救兩頭座頭鯨并將其帶回23世紀，通過鯨魚與探測器的溝通化解地球危機。船員接受聯邦委員會審判時，斯波克自愿與同伴共同面對指控。除柯克因違抗命令被判有罪并象征性降職為上校外，其余指控均被撤銷，柯克同時獲任進取號-A艦長。影片同步展現斯波克逐步恢復記憶與情感認同的過程，最終通過其對母親“感覺良好”的傳遞完成人物弧光。吉莉安·泰勒亦決定加入星際艦隊擔任科學官，延續人類與外星文明的探索使命。