克萊瑞（莉莉·柯林斯飾）與單親母親喬瑟琳（琳娜·海蒂飾）在布魯克林過著平靜生活，直到目睹超自然現象并發現母親遭神秘勢力綁架。在好友賽蒙（羅伯特·席安飾）協助下，她意外闖入由暗影獵手組成的超自然世界。這個兼具天使血統與人類使命的古老族群，正面臨惡魔、巫師及維克多·黑利（凱文·杜蘭飾）領導的墮落勢力威脅。通過初代暗影獵手遺物圣杯的力量，克萊瑞覺醒了被封印的戰斗潛能，并與杰斯（杰米·坎貝爾·鮑爾飾）、伊莎貝拉（杰邁瑪·韋斯特飾）等年輕獵手組成行動小隊。他們既要對抗試圖復活黑暗勢力的維克多，又需破解克萊瑞生父與杰斯亡父間的血仇糾葛。最終團隊在奪回圣杯并解救喬瑟琳的過程中，揭示了克萊瑞作為關鍵血脈繼承者的宿命真相。