惡魔高校D×D HERO圍繞兵藤一誠與莉雅絲·吉蒙利的羈絆展開。朱乃、小貓和愛莎對一誠表現出強烈親近意愿，引發莉雅絲強烈的競爭意識。在超自然研究部成員積極備戰與巴力家的排名游戲期間，眾人前往京都展開修學旅行。剛抵達目的地，一行人便卷入禍之團與當地妖怪勢力的沖突，京都作為多神話體系交匯之地成為多方爭奪焦點。面對墮天使與禍之團的陰謀，一誠為守護莉雅絲珍視之地而尋求突破現有惡魔力量體系的可能性。同期，瓦利·路西法率領的白龍皇勢力與雷娜蕾等墮天使的存在使局勢更加復雜，排名游戲的籌備工作與京都危機形成雙重壓力。一誠在同伴支持下持續開發惡魔棋子的特殊進化形態，這種力量突破常規體系的成長性成為扭轉戰局的關鍵要素。