兵藤一誠在轉生成惡魔后繼續作為莉亞絲·吉蒙里的眷屬生活，與愛莎、朱乃、小貓、杰諾瓦共同居住并執行惡魔任務。暑假期間，超自然研究部成員奉阿薩謝爾之命前往冥界特訓，在嚴苛修行中小貓因無法掌控力量陷入自我懷疑。此時惡魔、天使、墮天使三方勢力與北歐神系召開聯合會議應對恐怖威脅，但瓦利領導的禍之團與小貓的姐姐黑歌暗中策劃行動。隨著北歐神話勢力介入，駒王學園陷入多方勢力爭奪的漩渦，一誠等人在守護同伴與對抗敵對勢力的過程中不斷突破極限。小貓最終直面血脈中封印的力量，在與黑歌的對峙中完成蛻變，而瓦利團隊針對惡魔高層的戰略也逐漸浮出水面。各陣營在利益與宿命交織下展開博弈，主角團必須面對因種族矛盾引發的連鎖危機。