大冢村五年前因瘟疫爆發被鄰村焚毀，幸存的犬冢信乃、犬川莊介與濱路被教會收養，在和平村莊中成長。信乃與莊介因大冢村事件覺醒特殊能力，卻因此持續遭到帝國教會總部追捕。五年后，教會為獲取兩人蹤跡將濱路強行帶走，并設下陷阱引誘二人前往帝都。為營救同伴，信乃與莊介踏上旅途，在途中逐漸發現教會秘密實驗與當年大冢村災難的關聯。隨著真相浮現，他們開始接觸其他持有玉珠之力的戰士，并察覺到教會企圖利用八犬士力量達成不可告人的目的。面對層層陰謀，少年們不得不直面過往傷痛，在追尋濱路下落的過程中揭開被掩蓋的歷史。