《輝夜大小姐想讓我告白：天才們的戀愛頭腦戰完結篇》延續第一部劇情，繼續圍繞秀知院學園學生會長白銀御行與四宮財團千金輝夜的戀愛博弈展開。擁有全國頂尖學業成績卻家境平凡的白銀，與背負家族重望而渴望普通情感的輝夜，在相互傾慕的前提下持續展開高智商攻防戰。隨著學生會成員藤原千花等人的意外介入，雙方精心設計的心理戰術接連失效。在文化祭突發危機與家族壓力的雙重刺激下，這對天才戀人被迫直面真實情感。影片最終以白銀突破心理桎梏主動告白收場，宣告這場持續三載的戀愛頭腦戰以輝夜與白銀共同成長、彼此接納的圓滿結局告終。