前人類與普通人類的種族戰爭進入白熱化階段，野野村組長身亡后，吉川（北村一輝飾）、當麻紗綾（戶田惠梨香飾）與瀨文焚流（加瀨亮飾）等未詳成員在總部持續追查J教授真實身份。當麻即將揭開真相之際，警察醫院內成年及兒童SPEC持有者突遭滅絕性屠殺。受強烈刺激的當麻體內封印SPEC失控暴走，強行闖入御前會議。在猶大、世界（向井理飾）、潤（大島優子飾）等關鍵人物見證下，法蒂瑪第三預言如期應驗。伴隨刺目蘑菇云騰空而起與遮天蔽日的八尺烏群，被欲望支配的人類世界步入終局時刻。最終當麻與焚流通過揭露J教授即為掌控政府高層的SPEC能力者真相，以兩人特殊能力強行改寫世界程序代碼，在付出重大代價后終止了八尺烏的毀滅性攻擊，但該行動導致SPEC能力從人類世界徹底消失。